Датой основания музея считается 28 ноября 1958 года. В этот день музейный комплекс, созданный на территории бывшей авиационной дивизии, распахнул свои двери для посетителей. Торжественное открытие состоялось спустя полтора года: коллектив музея активно формировал экспозицию, собирая в нее как экспериментальные модели, так и эксплуатируемые в гражданском и военном воздушном флоте машины. На праздничном мероприятии, посвященном открытию музея присутствовало множество гостей: как военных, так и гражданских.
В 1960 году экспозиция музея ВВС насчитывала 586 выставочных объектов, в том числе самолёты и вертолеты. На протяжении следующих нескольких десятилетий его коллекция продолжала регулярно пополняться. Первым руководителем Авиационного музея стал майор Данилин, прикладывающий немало сил, чтобы молодой музейный комплекс рос и расширялся.
К концу ХХ века современная экспозиция музея полностью сформировалась. К этому времени комплекс был передан в подчинение Министерству обороны страны, а на позицию руководителя стали назначать только действующих военных.