Обитель сразу попала под покровительство царей, развивалась и богатела. В XIV столетии её серьёзно разрушило землетрясение, но за счёт пожертвований монастырь восстановили. Со времён этой реконструкции сохранилась башня Хрельо Драговола, названная в честь крупнейшего жертвователя.
Даже турецкое нашествие в XV веке не стало для Рильского монастыря губительным. Его пограбили, но уже в 1466 году султан даровал монастырю охранную грамоту, и обитель существовала автономно от турецких властей. В конце XV – XVI веках в монастыре появляются рукописи, старинные иконы (часть дарована Русской православной церковью) и церковная утварь. Тогда же из Новоафонского монастыря прибыли мощи Иоанна Рильского.
Постепенно Рильский монастырь приобрёл статус национальной святыни. Он дважды сгорал, но его восстанавливали за счёт средств, собранных по всей Болгарии. Последнее восстановление, после которого монастырь приобрёл нынешний вид, прошло после пожара 1833 года.