На рубеже XI – XII столетий в Муроме вокняжился Константин Святославович из черниговской ветви Рюриковичей, внук великого киевского князя Ярослава Мудрого. В то время эти земли в бассейне Оки были населены финно-угорским народом мурома, поклонявшемся древним языческим богам. Князь Константин твердой рукой сеял в своей вотчине семена христианской веры, подавляя яростное сопротивление язычников. Во время одного из бунтов был убит молодой княжич Михаил. По церковному преданию, Константин вышел к бунтовщикам с древней иконой Богородицы византийского письма. Муромцы поразились ее чудесному сиянию, и вскоре приняли крещение.
Князь Константин велел выстроить в посаде церковь Благовещения, и похоронил у ее стен погибшего сына. А в 1129 году здесь же погребли и самого князя.
Через 425 лет в этой церкви перед той самой иконой Муромской Богородицы молился Иван Грозный, направлявшийся с войском на штурм Казани. Испрашивая у Царицы Небесной победу над татарами, царь дал обет возвести вокруг храма мужскую обитель.
Клятву Иван IV сдержал: вернувшись с победой в Москву, в 1553 году государь направил в Муром артели каменщиков, плотников и прочих мастеровых людей. Первым делом они разобрали обветшавшую средневековую церковь, на ее месте возвели каменный собор во имя Благовещения Богородицы. При закладке фундаментов был обнаружены склепы с останками князя Константина Святославича и его сыновей, к тому времени уже почитавшихся в лике святых. Их мощи торжественно перенесли в новый собор. Вокруг храма выросли келейные корпуса, хозяйственные постройки.
Монастырские сооружения были разрушены польско-литовскими интервентами в 1612-1617 годах, но главный каменный храм, к счастью, не очень пострадал. Еще несколько десятилетий обитель пребывала в руинах, и только в 30-60-е годы XVII века здесь все отстроили заново в архитектурной стилистике русского узорочья.
В последующие столетия монастырь процветал. В 1791 году на его территории открылось духовное училище. Через несколько лет здание повредил пожар. Для училища выстроили новый корпус на одной из центральных улиц Мурома (ныне – ул. К. Маркса, 23).
После революции большевистские власти ликвидировали монастырь. В келейных корпусах устроили коммунальные квартиры. Однако в Благовещенском соборе продолжались службы. К счастью, его не разрушили, а просто понизили в ранге, превратив в приходскую церковь. Такое решение советских чиновников позволило сохранить собор в прежнем виде. В течение многих десятилетий это был единственный действующий православный храм в городе.
Монастырские постройки вернули в распоряжение Муромской епархии РПЦ в 1991 году. Многолетняя кропотливая реставрация возродила архитектурный комплекс.